黒鴉は最近、何者かから自分の本性は悪なのだと告げられる夢にうなされていた。ネコ娘、ねずみ男、バケローは妖怪四十七士探しのため群馬県に来ており、黒鴉と待ち合わせをしていた。だが、そこにあらわれた黒鴉は突然3人におそいかかる。気が付くと3人は捕えられ牢に入れられていた。黒鴉は水龍丸と松明丸を呼び出し、大天狗が治めている温泉郷と岐阜県飛騨の天狗ポリス本堂を襲うように命じる。その頃、鬼太郎は、目玉おやじ、蒼坊主、呼子と一緒に大天狗を訪ねて来ていた。そこには岩魚坊主と波小僧も来ており、宴会となるのだった。

そこに群馬県の温泉街が襲われているという知らせが入る。現地に向かおうとする鬼太郎たちを松明丸の攻撃が襲った。とっさに霊毛チャンチャンコで逃れた一同の前に黒鴉があらわれる。みんなを攻撃する黒鴉は大天狗に赤嵐坊と呼びかけ、その声を聞いた大天狗は黒鴉を操る存在が黒雲坊と知るのだった。三千年の恨みをはらすためにじっくり殺してやると言って黒鴉は去った。羽黒山に戻り意識を取り戻した黒鴉だったが、自分がかつて大天狗と戦った邪悪の天狗、黒雲坊の息子であることを知らされ、衝撃を受ける。腕のあざがその証拠であった。

真実を話さなかったことを悔いる大天狗だったが、黒鴉を取り戻すために群馬県へ向かうことを決意する。呼子は妖怪横丁の仲間と近場にいた妖怪四十七士を呼び集め、ぬりかべ一家、夜道怪、かわうそ、アマビエ、雪女の葵たちの活躍で、温泉郷は守られた。黒鴉はネコ娘たちを逃がそうとするが、黒雲坊に邪魔され、自分が悪から生まれたことに絶望する。ねずみ男は黒鴉に以前言われた「汚れた手もいつかは洗い流せる。」という言葉を投げかけた。黒雲坊は土から生まれた天狗傀儡の大群で大天狗と一反もめんに乗った鬼太郎を迎え撃つのだった。

天狗傀儡を蹴散らして黒鴉の前に立ち、自分の元に戻れと説得する大天狗。しかし黒鴉は呪われた出生を隠していた大天狗を憎く思い、その心を利用した黒雲坊に操られ襲いかかった。鬼太郎、ネコ娘、ねずみ男の呼びかけも通じず、無抵抗な大天狗にとどめをさそうとする黒鴉。だが、出自はどうあろうと強い気持ちで正しく生きることができるという大天狗の教えを思い出し、本当の父親は大天狗だと断言した。その時、腕のあざを上書きするように妖怪四十七士の紋章が浮かび上がる。黒鴉は自らの手で黒雲坊にとどめを刺し決着をつけたのだった。