砂かけ婆にたまった家賃の取立てをされ、働いて稼ぐようにせまられた傘化け、呼子、ろくろ首たち。妖怪横丁も不景気で仕事が無いので、ろくろ首はネコ娘の紹介で鴉山大学の購買部でアルバイトをすることにした。しかし慣れない人間界での仕事にドジばかり。そんな中、購買部にパンを買いに来た青年、鷲尾誠に恋してしまうのだった。だが、この大学では最近、仲の良いラブラブの恋人同士が、突然破局するということが頻発していた。決まって女性の方から別れを告げ、その顔はすごく青白くなっているという。それは、ある妖怪の仕業だった。

恋人同士が分かれる事件のことを、吸血鬼の仕業ではないかと彼氏と噂していた馬場は、関谷教授に補習で呼び出される。補習と関係ない彼氏との付き合いについて聞かれ、怒って帰ろうとする馬場に妖怪がおそいかかった。実は関谷教授の正体は妖怪おどろおどろで、目を付けた女性を呼び出しては、血を吸っていたのだ。恋をしている女性は良い匂いがして、その血は格別に美味いからだった。そして、血を吸われた女性は恋の情熱を無くして、付き合っている相手と別れてしまい、おどろおどろの言いなりに操られるようになってしまうのだった。

ネコ娘は妖怪横丁のみんなに、ろくろ首が人間に恋していること、そしてその相手が5日間も姿を見せないので、ろくろ首がすっかり落ち込んでいることを話した。お歯黒べったりは人間と妖怪の寿命の差を語り、ちがう世界の住人と恋するのは虚しいだけだと諭す。しかし、ろくろ首は恋の素晴らしさを信じるのだった。ネコ娘はそんなろくろ首を応援しようと、鷲尾の真意を確かめるために鬼太郎を大学に連れてくる。鷲尾は単に夏風邪をこじらせて休んでいただけだった。安心するネコ娘だったが、鬼太郎は別の妖気を感じて不審に思うのだった。

おどろおどろは鬼太郎に正体がばれたと思い込み、鷲尾と待ち合わせをしていたろくろ首を誘い出して人質にしようとする。そこに鬼太郎とネコ娘があらわれ、ろくろ首を逃がした。捕まった鬼太郎は血を吸われるが、同時に体内電気を送り込んで、おどろおどろに反撃、倒すことができた。一方、ろくろ首と鷲尾は逃げる途中で倉庫の床が抜け、下に落ちてしまう。怪我をして動けない鷲尾を助けるために、ろくろ首は正体がばれるのを承知で首をのばして助けを呼んだ。自分の正体を知られ絶望するろくろ首だったが、鷲尾の気持ちは変わらなかった。