ぬらりひょんは鬼太郎を抹殺するために、蛇骨ばばあの術で、妖怪片車輪を復活させた。鬼太郎の攻撃に、一度はバラバラになってしまう片車輪だったが、回るものなら何にでも乗り移ることができる能力を持っており、近くにあったオートバイに憑依して、ネコ娘をさらって走り去ってしまった。深夜の道路を疾走する片車輪。一反もめんに乗って追う鬼太郎。そのスピードに引き離されそうになるが、急カーブでスピードを落としたところを狙って、鬼太郎は無事ネコ娘を助け出す。だが今度はトラックの車輪に乗り移り、再び爆走を始めるのだった。

片車輪は走れば走るほど燃え上がり、手が付けられなくなるのだ。トラックのままガスタンクに突っ込もうとする片車輪だったが、応援に駆けつけた砂かけばばあの撒いた砂によってスリップさせられ、子泣きじじいとぬりかべが押し止め、霊毛チャンチャンコで封じ込められてしまう。近くに乗り移れるような車は無く、鬼太郎たちは引き上げるが、目玉おやじだけは何か胸騒ぎをおぼえていた。全て、ぬらりひょんの作戦の内だった。ぬらりひょんに妖怪王国の副大臣の座を約束され、裏切ったねずみ男の手によって、目玉おやじはさらわれてしまう。

片車輪はトラックの中に積まれていた玩具の車に乗り移って生きていた。そして、目玉おやじを乗せて、遊園地の回転する巨大アトラクションに乗り移り、空中を移動し始める。目玉おやじを探す妖怪横丁のみんなに、そのことを知らせるぬらりひょんからの通達が入った。人間の街を焼き尽くそうとする片車輪を、一反もめんに乗って追う鬼太郎。あれだけ大きくなった片車輪と単身で戦うのは無理だと考えた夜行さんは、伝書コウモリで全国の妖怪たちに助けを求めた。だが、ぬらりひょんは鬼太郎は妖怪の裏切り者だと全国の妖怪に告げるのだった。

鬼太郎は人間の味方をして、同士である妖怪を攻撃している敵であるという主張をくりひろげるぬらりひょん。一方、鬼太郎は目玉おやじを助けようと片車輪に取り付くが、業火に邪魔されてたどり着けない。そして片車輪は人間の街に向けて攻撃を開始した。だが、それを防いだのは、全国から駆けつけたカラス天狗、雪女郎、河童たちだった。みんなの応援を受け、目玉おやじを助け出した鬼太郎は、片車輪を海に落として、消し去ることに成功した。ぬらりひょんはカラス天狗たちによって捕らえられ、妖怪刑務所に送られることとなったのだった。