鬼太郎とネコ娘、ねずみ男は初詣でお参りに来ていたが、参道沿いの店からモチが次々と飛んで行き、地面に吸い込まれてしまうのを目撃する。妖怪のしわざだと考えた鬼太郎たちは、妖怪横丁で輪入道が経営する、白坊主とモチ好きの妖怪火車が勤めている運送屋ひのわやを訪問する。自分を疑うのかと怒る火車は、疑いを晴らすために訪ねてきたという鬼太郎とデコピン合戦を繰り広げる。以前、火車をこらしめたことのある目玉おやじの登場でその場は収まるが、店の中からたくさんのモチが発見され、疑われた火車はその場から逃げ出してしまう。

妖怪横丁のみんなは火車を探し回るが見つからない。このままでは疑いは深まるばかりだ。森の中で鬼太郎は火車を見つけるが、魂入替えの秘術によって、心と体を入替えられてしまう。火車は鬼太郎として真犯人を探し、自分への疑いを晴らそうと考え、禁じられた術をあえて使ったのだ。急に積極的になった鬼太郎に一同はおどろくが、妖怪四十七士のリーダーとしての自覚ができたのだろうと納得する。ねずみ男はしばられている火車を発見して鬼太郎と入れ替わった事情を聞くが、金儲けの種になると考えて、そのままにして立ち去るのだった。

妖怪アンテナをうまく使えない鬼太郎の前にねずみ男があらわれる。秘密を知っているねずみ男を倒そうとするのを火車が止め、協力してこの事件を解決しようとする。手分けして妖怪を探すみんなは、地面から舌が生えてモチを食べるのを発見する。それは飢え死にした人たちの怨念が地面に染み付いて生まれた妖怪はたおんりょうの仕業だった。何百年振りかに偶然に食べたモチの美味さに、全てのモチを食べつくそうと現れたのだった。はたおんりょうと戦う火車と鬼太郎だったが、お互いに自分の能力を把握していないので、うまく戦えなかった。

妖怪横丁のみんなの協力があっても、強大なはたおんりょうの力にかなわなかった。そこに、全てを見ていた白坊主から話を聞いて、鬼太郎と火車が入れ替わったことを知った輪入道が駆けつける。はたおんりょうは付近のモチを食べつくすと、姿を消した。だが、白坊主の発する光によって、発見されてしまう。鬼太郎の体内電気で足止めしたはたおんりょうを、輪入道の炎の力を借りて威力を増した火車の火の輪走りで倒すことができた。元に戻った火車と、輪入道、白坊主に妖怪四十七士の紋章があらわれ、これで四十七士が17人揃ったのだった。