夕方、家路につく人たちに混じって川べりを散歩していた鬼太郎は、自転車に乗る少年を見て、自転車って便利で気持ちよさそうでいいなとつぶやく。帰って茶碗風呂に入りながら、目玉おやじは鬼太郎が父の日に日本の名湯の入浴剤をプレゼントしてくれたことを思い、自分も父親らしいことをしてやりたいと考えた。そしてさっきの鬼太郎の言葉を思い出し、自転車をプレゼントしてやろうと決意する。そのためにはお金を稼がなくてはいけない。目玉おやじは、鬼太郎を驚かすために、内緒で妖怪横丁で仕事を探して、働くことにしたのだった。

目玉おやじは、小豆あらいの店や、お歯黒べったりの銭湯に頼み込んで働かせてもらうが、身体が小さいのではかどらず、仕事にならない。やっと化け蛸のマッサージ屋で働けることになった目玉おやじは、みんなに鬼太郎には内緒だと口止めしていた。しかし、ねずみ男は我慢できずにばらしてしまう。目玉おやじが働いていることを知った鬼太郎は、どうしてなのかわからずに心配するのだった。夜は、つるべ落としの雑貨屋で働いて、ようやく自転車を買えるだけのお金を貯めることができた目玉おやじだったが、何者かに貯金箱が盗まれてしまう。

油すましに相談してみたところ、最近、妖怪横丁で空き巣が多発しているとの話を聞く。一計を案じた目玉おやじは、砂かけ婆が金を貯めこんでる割りに無用心だという噂を流して犯人をおびきよせることにした。砂かけ婆の家に忍び込んできた空き巣の正体は丸毛だった。逃げる丸毛を追い、森の中で捕まえて訳を聞いた目玉おやじは、丸毛が妖怪寺に行った時に何者かに子供を人質に取られて、やむをえず盗みを働いていたことを知る。妖怪横丁のみんなに話を聞いて目玉おやじを追った鬼太郎とネコ娘は、その話を物陰から聞き、妖怪寺に向かった。

妖怪寺に捕まっていた丸毛の子供たちを助けようとした鬼太郎とネコ娘は、逆柱に襲われる。逆柱は盗んだ金で、寺全体を逆さに建て替えようとしていたのだ。ひねくれてしまった逆柱を鬼太郎は普通の柱に戻してやる。子を思う気持ちは同じと、丸毛の子供を助けるために妖怪寺に向かった目玉おやじは、事件を解決した鬼太郎に出会う。鬼太郎は目玉おやじの気持ちを無にしないように、貯金のことは知らないふりをした。後日、自転車をプレゼントされた鬼太郎だったが、実は自転車に乗れなかったので、ネコ娘に手伝ってもらい練習するのだった。