長く美しい黒髪を持つ女性が次々と襲われ、髪を切られてしまうという事件が起こっていた。妖怪横丁では、鬼太郎のところに妖怪長屋の住人が助けを求めに来ていた。駆けつけた鬼太郎が事情を聞くと、好きなアイドルの髪が切られた事件を知った子泣きじじいが悲しみのあまり、暴れていたのだった。話を聞いて、連続髪切り事件の犯人は妖怪かもしれないと言った目玉おやじの予感は当たっていた。妖怪ポストに手紙が届いていたのだ。手紙を出した少女、加奈の家を訪問した鬼太郎とネコ娘は、加奈の姉里奈が事件の犯人だという話を聞かされる。

里奈の部屋に入ろうとした鬼太郎を髪の毛が襲った。鬼太郎がひるんだ隙に里奈は窓から外に逃げ出した。その後を追う鬼太郎とネコ娘は、空き地でねずみ男と一緒にいる長い白い髪を持った女性と遭遇する。里奈を黒鬼髪（くろきはつ）と呼んだその女性は、妖怪白鬼髪（しろきはつ）だった。白鬼髪は、黒鬼髪を里奈もろともに封じようとする。黒鬼髪は里奈と複雑に絡み合っており、元には戻せないのだという。鬼太郎は白鬼髪の攻撃をやめさせ、霊毛ちゃんちゃんこで黒鬼髪を捕まえようとするが、その力は強く、抑えきれずに逃げられてしまう。

黒鬼髪は、その昔、貧しさから髪の毛を売らなければならなかった女性たちの恨みから、白鬼髪はその悲しみから生まれた妖怪であり、両者は姉妹のようなものだという。里奈は、加奈がヘアスタイル雑誌のコンテストに優勝してモデルになれるようにと、身に着けると願いがかなうという言い伝えを信じて、黒髪神社から黒髪を盗み出してしまい、黒鬼髪に取り付かれてしまったのだった。古今に封じのお札を作成してもらう間に、ネコ娘たちはおとりになって黒鬼髪をおびきよせることにした。黒鬼髪を足止めしているところに、鬼太郎が駆けつける。

しかしお札は切り刻まれてしまう。そこに白鬼髪があらわれ、黒鬼髪を倒そうとする。両者の戦いを止めて里奈を助けようと、鬼太郎は服を脱いで黒鬼髪に飛びついた。身体に封じの呪文を書いてあったのだ。しかし黒鬼髪の力は強く鬼太郎は力尽きる。加奈は自分の髪のせいで姉が苦しんでいるのを見て、自らの髪を切った。その姿に黒鬼髪は衝撃を受け、白鬼髪の助けもあって、里奈は逃れることができた。恨みと悲しみ、お互いの心を感じあった黒鬼髪と白鬼髪は、それぞれ一房の髪の毛に戻り、黒髪神社に一緒に奉納されることとなったのだった。