家が揺れ、皿や家財道具が宙に舞う怪奇現象は、小鬼のような妖怪、家鳴りのしわざだった。その家鳴りを捕まえようと家の床下に入った朱の盤だったが、頭がつかえてしまい、家鳴りたちに反撃されて逃げ出す始末。かまいたちはそんな朱の盤を尻目に、家鳴りを大量に捕らえる。実は、修復された妖怪城を完全に目覚めさせるには、家鳴りに城を揺さぶらせて共鳴作用を起こさせることが必要なのだ。だが、朱の盤は一匹も捕まえることが出来ず、逆に家鳴りたちを逃がしてしまいそうになり、このままだとクビだと、ぬらりひょんに言い渡されるのだった。

かまいたちは、いくら古い子分だろうと、実力で評価すべきだと、ぬらりひょんに進言する。家鳴りを捕まえようとする朱の盤だったが、家鳴りたちが行方不明になっていることを不審に思って見張っていた鬼太郎に捕まってしまう。妖怪横丁で尋問された朱の盤は、誘いに乗って、つい妖怪城の秘密や家鳴りを捕らえる目的をしゃべってしまう。その様子を、偵察していた蛇骨ばばあから聞いたぬらりひょんは、急いで妖怪城を復活させる作業に取り掛かるのだった。妖怪城が以前あった場所から消えていることを確認した鬼太郎たちは、捜索にかかる。

妖怪城を目覚めさせるため、家鳴りに城をゆすらせようとするが、面白くないからやらないと拒否される。かまいたちは、家鳴りを脅して妖怪城をゆすらせるが、無理やりなので息が合わず、城を目覚めさせることは出来なかった。妖怪横丁から逃げ出した朱の盤は、クビにされたくない一心で、なんとか家鳴りを捕まえて妖怪城に戻ってくるが、鬼太郎たちに秘密をばらしたことをとがめられ、さらに後をつけられて、妖怪城への案内までしてしまったことで、怒ったぬらりひょんからクビを宣告される。涙ながらに、ぬらりひょんの前から走り去っていく朱の盤。

妖怪城の威容におどろく鬼太郎たちの前に、かまいたち、旧鼠、蛇骨ばばあ、蟹坊主が立ちはだかる。泣きながら去ろうとする朱の盤が、戦いの巻き添えを食らってぼこぼこにされてしまう様子を見て面白く思った家鳴りたちは、城を揺らし始め、ついに妖怪城が目覚める。妖怪城の主となったぬらりひょんは、風の塔の力を発動させ、風竜があらわれた。その力に手も足も出ない鬼太郎たちは、絶体絶命の危機を夜道怪によって助けられる。一方、ぬらりひょんに別れを告げようとする朱の盤だったが、今回の功績に免じてクビを免れることが出来たのだった。