人間の街で猫たちが暴れ始めた。何者かに操られたかのように、食卓を襲い、車を襲い、人間たちを攻撃する猫の集団を追うネコ娘と黒猫のクロ。猫たちは猫街に逃げ込み、謎の影が立ちはだかってネコ娘に警告を発した。妖怪横丁に戻って鬼太郎に相談するネコ娘に、目玉おやじは、猫街へは猫しか入れず、よほど強力な妖力をもった猫妖怪でないと作り出すことができないと語る。そこに、妖怪横丁へ富山から薬売りに来ていた猫又が、詳しい話を聞かせて欲しいと話しかけてきた。猫は三十年以上生きると、尻尾が二つに割れて妖怪猫又になるのだ。

猫又は昔自分が捨てられていた河原に向かった。そこには、当時一緒に捨てられていた猫が待っていた。再会の懐かしさに、自分は可愛がってくれた人間のおかげでノラと名前をつけてもらったと話す猫又だったが、その猫は自分に名はなく、人間のおかげでひどい目にあってきたが必死に厳しい世界を生き延びたことで、猫又以上の強い妖力を持つ猫妖怪の頂点である猫ショウになったと語る。仲間になって人間に復讐を果たそうという猫ショウの誘いを、人間には良い者もいると断り、止めようとする猫又だったが、猫ショウの妖力には敵わなかった。

そこに鬼太郎と妖怪横丁の仲間たちが駆けつけた。猫たちを操っていた謎の影の正体は猫ショウだったことを知り、説得を試みる鬼太郎。だが聞く耳を持たない猫ショウは、ネコ娘をさらって猫街に去ってしまう。重傷を負った猫又から、一晩だけ猫に変身できる富山の猫又山に生える猫柳の実をもらった鬼太郎、目玉おやじ、砂かけばばあ、子泣きじじい、一反もめんは、ねずみ男の助けを借りて猫街に乗り込んだ。猫街では猫ショウが猫たちを集め、人間の世界を滅ぼすために猫目の月を満たす儀式を行っていた。鬼太郎たちはそれを止めようとする。

だが猫の姿では猫の習性に引きずられて妖力が上手く使えず、猫ショウにやられてしまう。そこに猫又がやってきて鬼太郎を自作の薬で介抱する。鬼太郎は猫として戦うことにし、猫ショウと同じ尻尾が三本となって妖力を発揮した。負けた猫ショウは、自ら命を絶って怨霊と化して人間への復讐を果たそうとする。猫又は傷付いた猫ショウを自作の薬で必死に助けようとし、鬼太郎も力を貸す。すると猫又の手に妖怪四十七士の紋章があらわれ、猫ショウは子猫となって生まれ変わった。猫又は子猫にアサという名前をつけて育てることにするのだった。